Η βουλή των 500, το πολυπληθέστερο σώμα αξιωματούχων, αποτελούσε μια οργανωτική επιτροπή της εκκλησίας, ετοιμάζοντας νομοθετικά προσχέδια και καθορίζοντας τη θεματολογία της. ΟιΑπο το 487 π.Χ οι 500 βουλευτές καθορίζονταν με κλήρωση, που λάμβανε χώρα μία φορά κάθε χρόνο. Ένας πολίτης μπορούσε να είναι μέλος της βουλής δύο φορές στη ζωή του. Κάθε πολίτης μπορούσε να καταθέσει προτάσεις στη βουλή. Τυπικά απαγορευόταν η εκκλησία να λαμβάνει αποφάσεις χωρίς ένα προβούλευμα, δηλαδή μία πρόταση από τη βουλή. Η πρόταση αυτή μπορούσε να είναι συμπαγής, επεξεργασμένη ή ‘ανοιχτή’, που λίγο διέφερε από το να καθορίζει τη θεματολογία της εκκλησίας. Η βουλή ή τα εναλλασσόμενα τμήματά της, οι πρυτανείες, εξυπηρετούσαν ως ένα είδος . Κάθε μέρα του έτους ένας από τους βουλευτές ήταν αρχηγός του κράτους για αυτή τη μέρα (για παράδειγμα κρατούσε τα κλειδιά του ταμείου και τη σφραγίδα του κράτους και ήταν υπεύθυνος για την υποδοχή ξένων αποστολών και (τον 5ο αιώνα) προέδρευε στις συνελεύσεις της εκκλησίας και της βουλής). Υπολογίστηκε ότι περίπου ένα τέταρτο του συνόλου των πολιτών πρέπει να κατείχε το αξίωμα κάποια στιγμή της ζωής του. Αυτή τη θέση του -τρόπον τινά- ‘αρχηγού του κράτους’ μπορούσε να την κατέχει ο καθένας μια φορά στη ζωή του.
